Berawal dari terbentuknya yayasan Sadar pada tahun 1965, yang diketuai oleh Bapak A. Muis Amin, Walikota Pontianak pada saat itu, kemudian diikuti dengan pembentukan Dewan Kurator yang diketuai oleh Brigjend Ryacudu, Pangdam XII Tanjungpura.
Dalam yayasan dan dewan Kurator inilah ulama, aparatur pemerintah daerah dan masyarakat Kalbar berkerjasama marajut asa dan mewujudkan cita-cita agar di daerah ini berdiri sebuah lembaga pendidikan tinggi agama Islam.
Pada bulan Juli 1965, yayasan Sadar mendirikan Fakultas Tarbiyah di Pontianak yang kemudian disusul dengan Fakultas Ushuluddin di Singkawang dengan status sebagai Fakultas Muda yang menyelenggarakan jenjang pendidikan Diploma dengan gelar Bachelor of Art (BA).
Dalam rangka mengembangkan dan meningkatkan kelembagaan Fakultas Tarbiyah Pontianak tersebut, di awal 1969 berdasarkan dokumen kesepakatan antara yayasan Sadar Pembina Fakultas Tarbiyah Pontianak dengan Rektor IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta, telah dikirimkan 3 (tiga) orang dosen dari IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta, yaitu Drs. Ahmad Lujito (Ahli Ilmu Pendidikan), Drs. Mardiyo (Ahli Bahasa Arab) dan Drs. Moh. Ardani (Ahli Ilmu Agama).
Setelah berjalan selama 4 (empat) tahun dan atas jerih payah ketiga orang tersebut, Fakultas Tarbiyah Pontianak bersama-sama dengan Fakultas Ushuluddin Singkawang, dinegerikan dengan berdasarkan pada Surat Keputusan (SK) Menteri Agama No. 26 Tahun 1969 sebagai cabang dari IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta, ditandatangani oleh Moh. Dahlan selaku Menteri Agama RI pada saat itu.
Kemudian pada tahun 1973, Fakultas Ushuluddin IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta cabang Singkawang dipindahkan ke Pontianak dan dilebur dengan Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta cabang Pontianak, berdasarkan Surat Keputusan Menteri Agama No. 93 Tahun 1973 tentang Pemindahan Fakultas Ushuluddin IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta di Singkawang ke Fakultas Tarbiyah di Pontianak. Surat Keputusan tersebut ditandatangani oleh H. A. Mukti Ali selaku Menteri Agama RI pada bulan Oktober 1973.
Pada tanggal 1 Desember 1975, Menteri Agama RI mengeluarkan sebuah SK tentang Pembentukan Dewan Kurator Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta cabang Pontianak dengan Brigadir Jenderal Kadarusno (selaku Gubernur Kalbar pada saat itu) sebagai Ketua, Mochommad Barir, SH (selaku Walikota Pontianak) sebagai Wakil Ketua, dan Drs. H. Moh. Ardani (selaku Dekan Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta cabang Pontianak) sebagai Sekretaris.
Kemudian ada 12 orang anggota yaitu, M. Yusuf Syueb, Dr. H. Soegeng, Drs. Batara Batubara, Moh. Damiri, Chatib Sjarbaini, Ust. H. A. Rani Mahmud, Tan Abdullah, Drs. Tammar Abdul Salam, Drs. Abdul Rasyid, Usman Samad BA, Ir, Said Ja’far dan satu nama tidak terbaca lagi dalam SK tersebut. Dewan Kurator menurut SK tersebut berfungsi sebagai Dewan Penyantun Keperluan/Kebutuhan Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta cabang Pontianak.
Setelah berjalan 8 (delapan) tahun, dengan adanya perkembangan dan peningkatan kelembagaan IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta, maka Institut Fakultas cabang Pontianak tidak lagi dipergunakan lagi dan berubah menjadi Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta di Pontianak, berdasarkan pada Keputusan Menteri Agama RI Nomor 65 tahun 1982.
Selain dari pada itu, bentuk awal Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta di Pontianak dengan status Fakultas Muda yang hanya dapat menghasilkan Sarjana Muda (BA), kemudian berkembang menjadi Fakultas madya pada tahun 1982 berdasarkan pada Keputusan Menteri Agama RI Nomor 69 Tahun 1982. Ini berarti sejak tahun 1982 lembaga ini sudah memiliki kewenangan untuk menghasilkan sarjana penuh (Drs/Dra).
Lima belas tahun kemudian, melalui Keputusan Presiden No. 11 tanggal 21 Maret 1997, bertepatan dengan tanggal 12 Dzulqaidah 1417 H.,Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta di Pontianak, bersama-sama dengan 32 Fakultas jauh IAIN lainnya di seluruh Indonesia, berubah menjadi Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri (STAIN).
Sejak itu pula, istilah Fakultas Tarbiyah IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta di Pontianak berubah menjadi menjadi Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri (STAIN) Pontianak. Dengan demikian, STAIN Pontianak beserta STAIN-STAIN lainnya memperoleh kesempatan untuk mandiri, tidak lagi merujuk kepada IAIN induk.
Independensi yang menjadi konsekuensi dari perubahan bentuk di atas disambut oleh STAIN Pontianak dengan berbagai kegiatan penataan diri. Penataan ini meliputi penataan infra-struktur (peningkatan SDM, sarana prasarana, peningkatan pendidikan, pengajaran, penelitian, dan pengabdian kepada masyarakat), dan penataan supra-struktur (peningkatan system administrasi dan sistem manajemen).
Penataan infra-struktur dan supra-struktur semacam ini membutuhkan proses waktu, oleh karena itu, sejak awal STAIN Pontianak sudah menggariskan prinsip dinamisme dan fleksibelitas dalam pengelolaan kelembagaannya. Maksud dari menggariskan prinsip ini adalah agar program-program yang dikelola bersifat adaptif, progresif, dan yang tak kalah pentingnya adalah market oriented.
Selanjutnya, Program Pascasarjana (PPs) STAIN Pontianak mulai diresmikan pada tahun 2011 dengan Surat Keputusan Kemennterian Agama RI tentang pembukaan program Pascasarjana, khususnya untuk program studi Pendidikan Agama Islam (PAI) melalui Keputusan Dirjend. Pendidikan Islam Nomor Dj.I/806/2010.
Pada tahun 2013 STAIN Pontianak membuat sejarah baru dengan perubahan statusnya menjadi Institut Agama Islam Negeri (IAIN) Pontianak. perjalanan STAIN Pontianak menjadi IAIN Pontianak begitu panjang, dengan adanya dukungan dari Walikota Pontianak, Sutarmidji, SH., M.Hum yang memberikan bantuan penyediaan tanah untuk kampus IAIN Pontianak.
Visitasi hingga audiensi Forum Pimpinan PTAIN se-Indonesia dengan Presiden RI, Bapak Susilo Bambang Yudoyono, pada tanggal 23 Juli 2013 di Istana Negara mempermudah jalan tersebut. Forum Pimpinan PTAIN se-Indonesia mendesak agar Presiden RI segera menyetujui peningkatan status PTAIN dari STAIN menjadi IAIN, yaitu IAIN Tulung Agung, IAIN Palu, IAIN Padangsidempuan, IAIN Pontianak, dan IAIN Ternate, dengan diterbitkannya Peraturan Presiden RI Dr. H. Susilo Bambang Yudoyono, Nomor 53 Tahun 2013 pada tanggal 30 Juli 2013 tentang Perubahan STAIN Pontianak menjadi IAIN Pontianak.